Большинство раздельнополых организмов производят потомков мужского и женского пола в соотношении 1:1, потому что такое соотношение является «эволюционно стабильным». При неравном соотношении полов родителям выгоднее рожать потомков дефицитного пола, поэтому любая мутация, приближающая соотношение к равному, поддерживается отбором. Согласно теории, это правило должно нарушаться при острой конкуренции за самок между близкородственными самцами: в этом случае эволюционно стабильное соотношение полов смещается в сторону преобладания самок. Это теоретическое предсказание удалось подтвердить в изящном эволюционном эксперименте на клещах.

Численное соотношение самцов и самок у большинства животных близко к 1:1 (см.: Sex ratio). Дело тут вовсе не в том, что такое соотношение оптимально для вида. Многим популяциям наверняка было бы выгоднее иметь поменьше самцов — особенно когда вклад самца в продолжение рода ограничивается производством спермы. Истинная причина столь высокой «популярности» соотношения 1:1 в том, что оно является эволюционно стабильным (см.: Evolutionarily stable strategy). Это объяснил Рональд Фишер в 1930 году в классической книге The Genetical Theory of Natural Selection (см.: Fisher's principle).

Суть фишеровского объяснения в следующем. Допустим, в популяции рождается меньше особей одного пола, чем другого (например, мальчиков меньше, чем девочек). В такой популяции самцы в среднем будут размножаться эффективнее (оставлять больше потомков), чем самки, — просто потому, что у каждого потомка ровно одна мать и ровно один отец. Если в популяции 500 самцов и 1000 самок и они совместными усилиями произвели на свет 2000 детенышей, то получается, что среднестатистический самец оставил четырех потомков, а самка — только двух. С точки зрения естественного отбора в такой популяции быть самцом вдвое выгоднее, чем самкой. Ну а если уж довелось быть самкой, то вдвое выгоднее рожать сыновей, чем дочерей. Родители, вырастившие сына, оставят (в среднем) вдвое больше внуков, чем родители, вырастившие дочь. Следовательно, отбор будет поддерживать любые мутации, повышающие вероятность рождения сыновей. Эти мутации будут закрепляться отбором до тех пор, пока соотношение полов не станет равным 1:1. Только при таком соотношении никакая новая мутация, влияющая на вероятность рождения сыновей или дочерей, не окажется полезной и не будет поддержана отбором. Это и означает, что соотношение 1:1 является эволюционно стабильным (подробнее см.: Почему соотношение полов почти всегда 1:1?).

Впрочем, принцип Фишера работает только при соблюдении нескольких условий (что было отмечено самим Фишером). Во-первых, энергетические затраты родителей на выращивание сыновей и дочерей должны быть примерно равны. Если сыновья обходятся родителям «дороже», чем дочери, эволюционно стабильное соотношение полов будет смещено в сторону преобладания самок, и наоборот. Кроме того, как показал Уильям Гамильтон (W. D. Hamilton), острая конкуренция за самок между близкородственными самцами (local mate competition, LMC) должна смещать стабильное соотношение полов в сторону преобладания дочерей. Высокая LMC наблюдается, когда спаривание происходит в пределах небольших групп близкородственных особей. Рассмотрим предельный случай — когда спариваются друг с другом сыновья и дочери одной самки. У некоторых членистоногих это в порядке вещей. Один самец может оплодотворить много самок, и чем больше у него будет партнерш, тем выше его репродуктивный успех. У самки нет столь веских причин гнаться за количеством партнеров: вполне хватит и одного, чтобы оплодотворить все ее яйцеклетки. Поэтому самцы будут конкурировать за самок с братьями, а между сестрами такой конкуренции не будет. В итоге все сестры будут оплодотворены и оставят потомство, а многие из братьев останутся бездетными. В такой ситуации самке выгодно производить на свет побольше дочерей и поменьше сыновей. Ее репродуктивный успех (который удобно измерять количеством внуков) напрямую зависит от количества дочерей и почти не зависит от количества сыновей. Даже если сыновей будет мало, их всё равно хватит, чтобы оплодотворить всех сестер. Если родить побольше сыновей, от этого ничего не изменится (внуков не прибавится). Поэтому при высокой LMC соотношение полов под действием отбора должно смещаться в пользу самок.

Теория Гамильтона подтверждается тем, что для многих видов с высоким уровнем конкуренции между близкородственными самцами действительно характерно преобладание самок в потомстве, тогда как виды с низкой LMC обычно имеют соотношение полов, близкое к 1:1. Но это всё-таки косвенное подтверждение, которое при большом желании можно истолковать как-то иначе. Надо сказать, что биологи уже много лет с неослабевающим энтузиазмом ломают копья по поводу теорий Гамильтона. Он был великим теоретиком и придумал столько красивых теорий, что их еще надолго хватит (см.: Предложен новый взгляд на происхождение общественного образа жизни у животных, «Элементы», 21.09.2010).

Французским и португальским биологам удалось продемонстрировать работоспособность предложенного Гамильтоном механизма в прямом эволюционном эксперименте на паутинных клещах Tetranychus urticae. Паутинные клещи удобны для таких исследований по двум причинам. Во-первых, у них в естественных условиях часто наблюдается острая конкуренция за самок между близкородственными самцами. Клещи — невеликие путешественники. Они обычно спариваются неподалеку от того места, где вылупились из яйца, а расселительную функцию берут на себя оплодотворенные самки. Уровень LMC определяется тем, сколько самок отложат яйца на данном микроучастке (например, на данном листе растения). Если мать-основательница всего одна, ее сыновья будут отчаянно конкурировать друг с другом за право спариться с сестрами. Чем больше родительниц, тем ниже LMC.

Во-вторых, для паутинных клещей характерно гаплодиплоидное определение пола (как у перепончатокрылых насекомых). Самки клещей диплоидные и развиваются из оплодотворенных яиц, а самцы — гаплоидные и развиваются из неоплодотворенных яиц. Самка сохраняет полученную от партнера сперму и пользуется ей по собственному усмотрению, либо оплодотворяя откладываемые яйца — и тогда из них выведутся дочери, либо оставляя их неоплодотворенными — тогда получатся сыновья. Склонность самки производить на свет дочерей и сыновей в том или ином соотношении определяется отчасти средой, отчасти — генами. Влияние среды состоит в том, что самка, как правило, откладывает больше «мужских» (то есть неоплодотворенных) яиц, если поблизости откладывают яйца многие другие самки, а значит, ее сыновьям придется конкурировать не столько друг с другом, сколько с неродственными самцами. Самка клеща, таким образом, модифицирует свою репродуктивную стратегию в зависимости от ожидаемого уровня LMC. Это яркий пример модификационной изменчивости.

В популяциях паутинных клещей существует также и наследственная (генетически обусловленная) изменчивость по данному признаку, то есть одни самки от рождения склонны откладывать больше «мужских» (неоплодотворенных) яиц, чем другие. Именно это обстоятельство и позволило использовать клещей для проверки идей Гамильтона о влиянии LMC на эволюцию соотношения полов. У многих других животных наследственной изменчивости по соотношению полов вовсе нет или она очень мала: соотношение 1:1 у них слишком жестко вписано в саму систему хромосомного определения пола. Например, попытки вывести породу коров, рожающих больше телочек, чем бычков, пока остаются безуспешными — скорее всего, именно по этой причине. За миллион лет необходимые мутации, наверное, накопились бы и у коров, но для эволюционного эксперимента это многовато.

На основе одной и той же природной популяции паутинных клещей авторы создали девять лабораторных популяций. Первые три популяции (линия LMC+) в течение 54 поколений выращивали в условиях максимальной конкуренции между братьями: спаривания происходили только между потомками одной и той же самки. Во второй тройке популяций (линия LMC–) группы спаривания состояли из потомства 10 самок. В третьей линии (Panmixia) группы включали потомков 100 самок.

По завершении эволюционного эксперимента клещи в течение одного поколения жили в стандартных условиях двух типов (откладывая яйца в одиночестве и в группах по 40 самок). Стандартизация была необходима, чтобы выявить наследственные (генетические) изменения, возникшие в ходе эксперимента, исключив влияние модификационной изменчивости и возможные материнские эффекты (см. Устойчивое существование популяции обеспечивается негенетической «памятью поколений»).

Затем авторы подсчитали соотношение полов в потомстве самок из разных линий. Были выявлены устойчивые, статистически достоверные различия между тремя линиями по соотношению откладываемых мужских и женских яиц. В линии LMC+ самки произвели на свет 23% сыновей и 77% дочерей, в линии LMC– сыновей оказалось 45%, в линии Panmixia – 50%. Эти цифры весьма точно совпадают с теоретическими ожиданиями. По Гамильтону, эволюционно стабильное соотношение полов должно соответствовать формуле (N – 1)(2N – 1)/N(4N – 1), где N — количество самок, чье потомство составляет одну «группу спаривания». Для линии LMC– (N = 10) эта формула предсказывает 44% самцов, для линии Panmixia (N = 100) – 49%. Для линии LMC+ (N = 1) формула, вообще-то, предсказывает 0% самцов, но понимать это следует как «минимальное число самцов, необходимое для оплодотворения всех сестер». В целом полученные результаты блестяще подтвердили правильность идей Гамильтона о влиянии конкуренции между братьями на эволюционно стабильное соотношение полов, а заодно и базовую идею Фишера о том, что при свободном скрещивании это соотношение должно стремиться к 1:1.

Авторы заметили также, что у клещей, эволюционировавших в условиях максимальной внутрисемейной конкуренции (линия LMC+), исчезла способность к модификационной изменчивости соотношения полов (сузилась норма реакции). Иными словами, самки из линии LMC+ разучились регулировать долю сыновей в своем потомстве в зависимости от обстоятельств. Самки из линий LMC– и Panmixia, как и дикие самки паутинных клещей, откладывают больше мужских (неоплодотворенных) яиц, если на данном листе присутствуют другие размножающиеся самки, и меньше, если других самок поблизости нет. Самки из линии LMC+ откладывают одинаковое (малое) количество мужских яиц всегда, вне зависимости от обстановки.

Авторы предполагают, что утрата фенотипической пластичности в линии LMC+ и ее сохранение в двух других линиях может объясняться тем, что в ходе эксперимента реальный уровень внутрисемейной конкуренции в первой линии всегда был строго одинаковым (конкуренция шла только между родными братьями), и поэтому способность регулировать соотношение полов в этой линии могла атрофироваться за ненадобностью. В двух других линиях реальный уровень LMC мог варьировать: хотя число самок-основательниц всегда было одинаковым, они могли по-разному распределяться по листу, а некоторые из самок могли погибнуть, не оставив потомства. Поэтому в этих двух линиях способность к модификационной изменчивости оставалась полезной и поддерживалась отбором.

Впрочем, возможно и иное объяснение: поскольку в линии LMC+ был максимален уровень инбридинга (близкородственных скрещиваний), утрата способности регулировать соотношение полов может быть одним из проявлений инбредной депрессии (см.: Inbreeding depression).

Источник: Emilie Macke, Sara Magalhães, Fabien Bach, Isabelle Olivieri. Experimental Evolution of Reduced Sex Ratio Adjustment Under Local Mate Competition // Science. 2011. V. 334. P. 1127–1129.

См. также:
Пол птенцов зависит от мнения самки о своем муже, «Элементы», 23.03.2009.

Александр Марков