Пишите нам: info@ethology.ru

В 1970-е годы Джон Мейнард Смит показал, что бесполое размножение, при выполнении ряда простых условий, должно давать двойной репродуктивный выигрыш по сравнению с раздельнополостью. Эта идея стимулировала поиск преимуществ полового размножения, которые должны перевешивать «двойную цену самцов». При этом неясно, в какой мере модель Мейнарда Смита приложима к реальной жизни, поскольку измерить цену полового размножения у реальных видов трудно. Американским биологам удалось это сделать для новозеландской улитки Potamopyrgus antipodarum. В природных популяциях данного вида нормальные самки и самцы сосуществуют с «бесполыми» самками, размножающимися без помощи самцов. Эволюционные эксперименты в 1000-литровых контейнерах, где улитки были избавлены от хищников, паразитов и конкуренции, показали, что в таких условиях доля бесполых особей растет в точности по Мейнарду Смиту. В природе бесполые улитки не могут вытеснить раздельнополых из-за паразитов, от которых сильнее всего страдают бесполые клоны, достигшие высокой численности.

Биологи потратили немало сил, чтобы выяснить, зачем нужен такой громоздкий и неэффективный на первый взгляд способ передачи генов следующим поколениям, как половое размножение. Успехи в этой области достигнуты немалые: выявлен целый ряд механизмов, способных в различных ситуациях обеспечить как долгосрочное, так и краткосрочное (за одно поколение) эволюционное преимущество особям, размножающимся половым путем (см. ссылки в конце новости, а также важную новую статью в Science, написанную ведущими российскими эволюционистами в соавторстве с зарубежными коллегами: M. Sohail et al., 2017. Negative selection in humans and fruit flies involves synergistic epistasis).

Интерес к данной теме среди эволюционистов существовал всегда, однако его оживление в последние десятилетия во многом связано с идеей Джона Мейнарда Смита (John Maynard Smith) о «двойной цене пола» или «двойной цене самцов» (см.: Two-fold cost of sex). Суть идеи в том, что если у какой-нибудь самки — представительницы обычного раздельнополого вида — произойдет мутация, позволяющая ей размножаться без помощи самцов, то, при прочих равных условиях, это даст ей и ее потомству двойной выигрыш в скорости размножения. Нормальная самка тратит половину своего репродуктивного потенциала на производство сыновей, которые сами не могут производить потомков, тогда как мутантная самка будет рожать исключительно дочерей, таких же самодостаточных, как и она сама (рис. 2А). Поэтому потомство бесполой самки-мутантки должно быстро вытеснить конкурентов, продолжающих тратить силы на производство самцов. Если же в реальных популяциях раздельнополых эукариот половое размножение не вытесняется повсеместно бесполым, то это — нетривиальный факт, требующий объяснений. Из него следует, что секс дает организмам какие-то очень важные преимущества, перевешивающие «двойную цену самцов» (см.: Опыты на червях доказали, что самцы — вещь полезная, «Элементы», 23.10.2009).

Рис. 2. Двойная цена самцов. A — схема, показывающая, почему бесполые особи (asexual) должны при прочих равных условиях иметь двойное преимущество в размножении по сравнению с раздельнополыми (sexual). В данном случае предполагается, что каждая самка производит ровно двух потомков; в случае обычной самки это сын и дочь, в случае бесполой — две дочери. B — график, показывающий, во сколько раз должна меняться за одно поколение доля бесполых особей при двойной цене самцов (c = 2, сплошная линия) и при «бесплатных» самцах (c = 1, пунктир). q_t — доля бесполых особей в данном поколении (эта величина откладывается на графике по горизонтальной оси), q_t+1 — в следующем поколении (вертикальная ось). При c = 1 доля бесполых особей остается постоянной (q_t+1/q_t = 1). При c = 2 (двойная цена самцов) скорость экспансии бесполых особей зависит от их текущей численности (q_t). Пока бесполые особи очень редки (q_t ≈ 0), частота их встречаемости будет удваиваться в каждом поколении (q_t+1/q_t ≈ 2), однако по мере роста q_t экспансия бесполых будет замедляться (q_t+1/q_t < 2). Когда бесполые полностью вытеснят раздельнополых, их экспансия, естественно, прекратится (q_t+1/q_t = 1). C — зависимость q_t+1 (доля бесполых среди потомков) от q_t (доля бесполых среди родителей). Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution Letters

Пока эволюционисты увлеченно и успешно выявляли преимущества полового размножения, как-то подзабылось, что исходное рассуждение Мейнарда Смита о двойной цене самцов, несмотря на всю свою логичность, является всё же умозрительным построением, а не эмпирическим фактом. Опыт показывает, что реальность всегда сложнее и многограннее тех красивых теорий, на которых основан научный прогресс (по крайней мере в биологии).

Модель «двойной цены самцов» основана на ряде допущений, из которых одни заключены в формулировке «при прочих равных условиях», а другие должны оговариваться отдельно. Например, цена самцов не будет равна двум (то есть половые особи не будут производить ровно вдвое меньше доживающих до зрелости потомков, чем бесполые), если соотношение полов отличается от 1:1 или если затраты на производство сыновей и дочерей не одинаковы. Цена самцов не будет двойной и в том случае, если переход к бесполому размножению связан с какими-то дополнительными выигрышами (например, с ростом плодовитости) или, наоборот, затратами (например, с пониженной выживаемостью потомства), то есть не соблюдается равенство «прочих условий». Очевидно, например, что отказ от секса позволяет сэкономить еще и на поиске и выборе партнеров; если экономия велика, «цена самцов» окажется выше.

Анализ подобных отягчающих обстоятельств привел некоторых авторов к мысли о том, что «двойная цена», возможно, является слишком далекой от реальности абстракцией (см.: S. Meirmans et al., 2012. The Costs Of Sex: Facing Real-world Complexities).

Для прояснения ситуации хорошо бы научиться непосредственно измерять «цену» самцов у реальных видов, а это непростая задача. Американские биологи попытались ее решить, экспериментируя с замечательно подходящим для данной цели объектом — новозеландской пресноводной улиткой Potamopyrgus antipodarum. Статья с описанием полученных результатов открывает первый выпуск нового журнала открытого доступа Evolution Letters, организованного Европейским обществом эволюционной биологии (ESEB), Обществом по изучению эволюции (SSE) и издательством John Wiley and Sons (см.: Jon Slate. Introducing Evolution Letters). Появление нового журнала связано с резким ростом числа эволюционных исследований, с которым уже не справляются имеющиеся журналы (Evolution, Journal of Evolutionary Biology, BMC Evolutionary biology и другие).

В природных популяциях P. antipodarum нормальные диплоидные самцы и самки сосуществуют с «бесполыми» триплоидными самками, размножающимися клонально (потомство генетически идентично матери). Бесполые самки не только не нуждаются в самцах для продолжения рода, но и физически не способны к половому размножению. Поэтому гены бесполых клонов не смешиваются с генофондом половой части популяции. Бесполые самки — родоначальницы новых клонов — изредка появляются в результате геномных мутаций.

Улитки P. antipodarum — инвазивный вид, расселившийся далеко за пределы своей исторической родины. Интересно, что в водоемах Америки расплодились лишь бесполые представители вида, хотя в Новой Зеландии половые и бесполые особи сосуществуют, не вытесняя друг друга.

Главная причина, сдерживающая размножение бесполых улиток в пределах исходного ареала, хорошо известна. Это местные паразиты — трематоды Microphallus, для которых улитки P. antipodarum служат промежуточными хозяевами, а окончательными — водоплавающие птицы. Трематоды делают зараженную улитку бесплодной.

Половое размножение постоянно перекомбинирует защитные гены улиток, тогда как у бесполых клонов их комбинация остается одной и той же. Поэтому коэволюционирующие паразиты с трудом справляются с защитой половых особей, но быстро вырабатывают способность пробивать защиту наиболее массовых клонов, подрывая их численность (см.: Польза самцов доказана экспериментально, «Элементы», 18.07.2011). В данном случае имеет место частотно-зависимый отбор: чем выше численность бесполого клона, тем выше его зараженность паразитами. Скорее всего, бесполые улитки стали безудержно размножаться в чужих краях именно потому, что там нет их главных врагов — специализированных паразитов-трематод.

Авторы обсуждаемой статьи поставили себе целью измерить «цену самцов» у P. antipodarum в отсутствие таких осложняющих обстоятельств, как паразиты и хищники, заодно сведя к минимуму и внутривидовую конкуренцию. Для этого они проводили свои эксперименты в изолированных 1000-литровых емкостях (рис. 1), где не было ни хищников, ни водоплавающих птиц, от которых улитки могли бы заразиться трематодами. В течение четырех сезонов, с 2012 по 2015 год, летом (в январе) авторы ловили диких улиток в озере Александрина. Улов просеивали через сито с ячеей 1,7 мм, чтобы отобрать молодь, еще не начавшую размножаться (улитки P. antipodarum достигают половой зрелости при размере 2,5 мм) и не успевшую нахватать паразитов. В итоге, правда, выяснилось, что около 10% отобранных улиток все-таки были заражены трематодами. Но они не могли заразить других в ходе эксперимента и не учитывались при анализе результатов (напомним, что зараженные улитки бесплодны).

Юных улиток, пойманных в разных точках побережья, смешивали в равных пропорциях, чтобы максимизировать генетическое разнообразие искусственных популяций. Затем из этой смеси наугад отбирали 800 особей и помещали в 1000-литровый резервуар — «мезокосм». В течение первых двух недель улиток подкармливали спирулиной, после чего они должны были сами о себе заботиться, питаясь той растительностью, которая естественным образом росла в резервуаре. Большой объем мезокосма в сочетании с невысокой численностью и мелкими размерами улиток позволял надеяться, что конкуренция между особями за ресурсы будет минимальной. Каждый год заселялось по 6 мезокосмов. Таким образом, за четыре года эксперимент был повторен 24 раза.

Спустя год из контейнера извлекали всех улиток: «родителей», которые успевали за это время подрасти и приступить к размножению, и их потомство, которое было еще очень мелким и легко отделялось от родителей при помощи сита. Половых и бесполых особей различали при помощи проточной цитометрии, пользуясь тем обстоятельством, что у триплоидных бесполых улиток в полтора раза больше ДНК в ядре каждой клетки, чем у диплоидных половых.

Основной результат показан справа на рис. 3. Заключается он в том, что в поколении потомков доля бесполых особей (q) увеличилась в среднем в 1,6 раза по сравнению с поколением родителей. Различие статистически достоверно, а значит, улиткам в условиях эксперимента действительно приходилось платить некую цену за половое размножение.

Рис. 3. Схема эксперимента (A) и его основной результат (B), состоящий в том, что в поколении потомков (t+1) по сравнению с поколением родителей (t) доля бесполых индивидуумов (q) значительно выросла. Показаны медианные значения (горизонтальные черные линии), межквартильные диапазоны (прямоугольники), минимумы и максимумы (усы). Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution Letters

Теперь нужно было выяснить, соответствует ли выявленный рост величины q именно двойной цене самцов (c = 2), предсказанной Мейнардом Смитом. Здесь нужно пояснить, что рассуждения Мейнарда Смита основывались на предположении об изначальной редкости бесполых особей (всё начинается с появления одной мутантной самки). В этом случае двойная цена самцов должна приводить к удвоению величины q в каждом поколении. Однако, чем выше становится величина q, тем ниже будет ее относительный прирост в каждом поколении при той же «цене самцов» (см. правый верхний график на рис. 2).

В подопытных популяциях бесполые улитки изначально не были редкими. Их было в среднем около 30% (см. график на рис. 3), а при такой исходной частоте (q_t = 0,3) их доля при c = 2 должна была за поколение вырасти не вдвое, а примерно в 1,54 раза. Можно заметить, что это очень близко к полученному значению 1,6.

Авторы подвергли результаты сложной статистической обработке, чтобы понять, какая из нескольких альтернативных моделей лучше всего их описывает. В итоге гипотеза об отсутствии цены самцов (c = 1) была решительно отвергнута, так же как и предположение о том, что эта цена была разной в разные годы. Самую сильную поддержку получила гипотеза о двойной цене самцов (c = 2; модель описывается уравнением q_t+1 = 2q_t/(1+q_t)). На втором месте оказалась модель, в которой цена самцов была подбираемым параметром (эта модель соответствует уравнению над нижним графиком на рис. 2). При этом наиболее правдоподобная величина c получилась чуть больше двух (2,14).

Таким образом, в отсутствие паразитов и хищников и при минимальной внутривидовой конкуренции улитки платят за половое размножение цену, очень близкую к двойной. По-видимому, это означает, что в данном случае «все прочие условия» (плодовитость самок, жизнеспособность их потомства и т. д.) действительно равны, как и предполагалось в исходном рассуждении Мейнарда Смита, а наблюдаемая разница в скорости размножения полностью объясняется тем, что половая часть популяции включает в себя самцов, которые сами не производят потомства, в отличие от бесполой части, представленной только самками.

Впрочем, детальный анализ данных все же показывает, что ситуация может быть несколько более сложной. Не исключено, что «прочие условия» на самом деле не совсем равны, однако имеющиеся отклонения взаимно уравновешиваются. Так, авторы отмечают, что в выводке бесполой самки в среднем на 21% больше эмбрионов, чем в выводке обычной самки. Иными словами, бесполые самки более плодовиты (и не похоже, что эта разница компенсируется пониженной выживаемостью эмбрионов). Если отказ от секса повышает плодовитость самок, это должно увеличивать «цену самцов». С другой стороны, в половой части популяции самки численно преобладают над самцами (61% самок; авторы предполагают, что дело тут в повышенной смертности самцов на ранних стадиях, а производится на свет самцов и самок поровну). Преобладание самок должно снижать цену самцов. Не исключено, что эти два обстоятельства — пониженная плодовитость нормальных самок и соотношение полов, смещенное в сторону преобладания самок — уравновешивают друг друга.

Так или иначе, исследование показало, что идея Мейнарда Смита о двойной цене самцов — не пустая абстракция. Она адекватно описывает реальность — по крайней мере в случае новозеландской улитки Potamopyrgus antipodarum. Поэтому половое размножение, чтобы не исчезнуть в ходе эволюции, должно обеспечивать этим улиткам преимущество, как минимум равное цене самцов, то есть двойное. К счастью, нам уже известна природа этого преимущества (или, по крайней мере, важной его части): мы знаем, что половое размножение помогает улиткам удерживать паритет в эволюционной гонке вооружений с паразитами. Если паразитов убрать, популяция P. antipodarum, по-видимому, быстро станет полностью бесполой.

Будем надеяться, что вскоре удастся провести аналогичные исследования и на других видах, у которых все может оказаться по-другому.

Источник: Amanda K. Gibson, Lynda F. Delph, Curtis M. Lively. The two-fold cost of sex: Experimental evidence from a natural system // Evolution Letters. 2017. V. 1. P. 6–15. DOI: 10.1002/evl3.1.

См. также:
1) Половое размножение помогает отбору отделять полезные мутации от вредных, «Элементы», 01.03.2016.
2) Опыты на червях доказали, что самцы — вещь полезная, «Элементы», 23.10.2009.
3) Разнообразная среда способствует половому размножению, однообразная — бесполому, «Элементы», 15.11.2010.
4) Польза самцов доказана экспериментально, «Элементы», 18.07.2011.
5) Дрожжи занимаются сексом не от хорошей жизни, «Элементы», 18.04.2012.

Александр Марков